La serie fue renovada el 25 de enero de 2010 para una sexta temporada, que comenzó a emitirse el 20 de septiembre. El productor ejecutivo Carter Bays dijo que se parecería más a las primeras temporadas en lo que a narración se refiere.
Barney, después de que su hermano afroamericano James descubra quién es su padre, decide emprender la búsqueda del suyo. Sin embargo, cuando su madre le entrega un papel con la identidad del mismo, Barney decide romperlo sin saber de quién se trata en reconocimiento a la labor de padre que ella tuvo que ejercer con él y con James. Por otro lado, Ted es recontratado por el GNB para construir un nuevo edificio en Nueva York (que anteriormente había sido cancelado por la crisis económica durante la 4.ª temporada) en el solar que ahora ocupa un antiguo edificio llamado The Arcadian, que tendrá que ser derribado. En ese momento se cruza en su camino Zoey Pierson (Jennifer Morrison), una joven que haría cualquier cosa con tal de evitar la destrucción del edificio. Se hacen amigos y Ted descubre que está casada con un multimillonario que se autoproclama "El capitán". Mientras, Robin decide dejar su trabajo cuando su nueva e infantil compañera empieza a eclipsarla, por lo que acepta un trabajo como investigadora del World Wide News donde coincide con su antiguo compañero Sandy Rivers.
Marshall y Lily siguen intentando ser padres y acuden al doctor Stangel, el verdadero dopplegänger de Barney, que verifica que Marshall es fértil. Poco después, el hombre de Minnessota descubre que su padre ha muerto. Como curiosidad, en el capítulo en el que esto sucede, se da una cuenta regresiva desde 50 hasta el momento en el que Lily le da la noticia a Marshall. Los números van apareciendo en distintos objetos en cada plano (cervezas, portafolios, pantallas, posters, letreros de taxis, etc.) siendo el último número el 0001 del taxi del que se baja Lily al final del capítulo. Tras el entierro, de su padre (John Lithgow), al que finalmente identifica y aunque su relación inicial no es buena, consiguen salir adelante. Tras la muerte de su padre, Marshall decide pasar unos días en casa de su madre, por lo que se comunica con sus amigos vía telefónica. En estas conversaciones, descubre que Ted está enamorado de Zoey y que ella también corresponde a su amigo. Zoey se divorcia del Capitán, pero por una serie de malentendidos ellos dos no dicen que se quieren. Con una intervención telefónica de Marshall en el último momento, Ted y Zoey comienzan una relación. Barney comienza a sentir algo por una amiga de Robin, Nora, aunque inicialmente se niega a aceptar sus sentimientos.
El Arcadian se interpone entre Ted y Zoey, que rompen abruptamente. Barney se muestra dispuesto a iniciar una relación con Nora y Robin se da cuenta de que sigue enamorada de él. Lily finalmente consigue quedarse embarazada. En un flashbacken el capítulo final se avanza hasta el día de la boda con la que comenzó el primer capítulo de la 7.ª temporada: la boda de Barney.
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